Stykket, basert på handlingen av motivene til myten om Oedipus, foregår i antikkens Hellas. Dronning Thebes av Jocasta, for å forhindre at orakelet forutsi at sønnen hennes, når han blir voksen, vil drepe sin egen far, herskeren for Thebes kong Lai, for sytten år siden beordret tjeneren å skade føttene til hennes yngste sønn, binde ham og la ham være i fjellet på sikker død. En viss hyrde fant babyen og bar den til kongen og dronningen av Korint, som ikke hadde noen barn, men drømte lidenskapelig om dem. De løftet ham kjærlig opp og kalte ham Oedipus. Når han ble en ungdom, lærte Oedipus fra en av de delphiske ordene at han var villig til å drepe sin far og gifte seg med sin egen mor. Uvitende om at han er adoptert sønn av herskerne i Korint, forlater Oedipus dem og forlater byen. På veien møter han en hesteskorte. En av hestene fornærmer Oedipus. En krangel blusser opp mellom ham og den udugelige rytteren. Ridderen svinger mot Oedipus, han vil avvise slag, men etter å ha gått glipp av, faller ikke på rytteren, men på sin gamle herre. Den gamle mannen dør av et slag. Oedipus mistenker ikke at faren, kong Lai, herskeren over Theben, er drept.
Jocasta, den utrøstelige enken, beklager sin avdøde ektemann bittert. Noen dager senere hørte hun rykter om at spøkelsen til kong Lai nærmest daglig ved daggry var en soldat som voktet festningsmuren i byen, snakket sammenhengende med dem og ba ham advare kona om noe utrolig viktig. En natt kommer Jocasta på veggen i håp om at hennes ankomst vil falle sammen med spøkelsens utseende, og mens spøkelset ikke er synlig, prøver han å sjekke om vaktene bedrar henne. Gjennom hele samtalen for deres samtale dukker et usynlig spøkelse opp igjen mot veggen, og kaller forgjeves til kona og tigger om å ta hensyn til ham. Først etter avgangen fra tsarinaen og hennes rådgiver Tiresias, klarer soldatene å skjelne tsarens spøkelse mot bakgrunnen til muren, som bare har tid til å be tsarinaen bli overlevert for å passe på den unge mannen som for tiden befinner seg i utkanten av byen. Etter å ha sagt de siste ordene, forsvinner spøkelset, slik at det aldri mer vil vises i de levende verden. Akkurat på dette tidspunktet, ikke langt fra Thebes, blir Oedipus konfrontert med sfinxen, som han var ute etter overalt, men etter å ha møtt ham tett, kjenner han ham ikke umiddelbart, siden monsteret vises foran ham i dekke av en ung jente. Sfinxen på den tiden var allerede lei av å lage gåter og drepe alle de som ikke kunne løse dem, så han forteller Oedipus svaret på sitt neste spørsmål og gir den unge mannen muligheten til å komme seg ut av konkurransen som en vinner. Sfinxens nederlag gir Oedipus muligheten til å gifte seg med Jocasta, for dronningen har lovet at hun vil gifte seg med noen som vet hvordan de skal takle sfinxen og bli hersker over Theben, som Oedipus lenge har søkt. Oedipus er glad, og takker ikke sfinxen for hans godhet, fornøyd med seg selv, løper han bort mot byen. Sfinxen er indignert over utakknemlighet til Oedipus, han er klar til å sende etter ham jakten på Anubis, en guddom med kroppen til en mann og hodet til en sjakal, og be ham om å rive Oedipus i stykker. Anubis råder imidlertid sfinxen til ikke å skynde seg i gjengjeldelse og forteller ham om spøken som gudene bestemte seg for å leke med den intetanende Oedipus: han må gifte seg med sin egen mor, føde hennes to sønner og to døtre, og tre av barna må vil dø en voldelig død. Sphinxen er fornøyd med utsiktene og samtykker i å vente for å få et bedre bilde av Oedipus-sorgen.
Oedipus og Jocastas bryllupsdag går ned. De nygifte trekker seg tilbake til Jocastas soverom. Dronningen ber mannen sin hylle tradisjonene og møte den blinde eldste Tiresias, den åndelige mentoren til Jocasta. Tiresias er ekstremt pessimistisk om ekteskapet med dronningen og for ung, og dessuten, som han tror, den stakkars trampen Oedipus. Når han fikk vite at Oedipus er avkom til kongene i Korint, endrer Tiresias sin holdning til bruden og brudgommen og oppfatningen om dronningens ekteskap generelt.
Etter å ha møttes på Jocastas soverom, stuper de nygifte nesten umiddelbart i en tung søvn til grensen for mennesker som er trette av daglige bryr seg. Hver av dem drømmer om redsler - Oedipus assosiert med sfinxen, og Jocaste med incest spådd for henne. Når han våkner og ser gamle arr på føttene til Oedipus, begynner den forbausede Jocasta å spørre ham om deres natur, og til hans lettelse finner han ut at han mottok dem, ifølge foreldrene sine historier, som barn under en skogstur. Jocasta, som ikke klarte å hindre uro, gjør en ektemann til en halv bekjennelse, og fortalte hvordan en av hennes hushjelpe angivelig tok babysønnen med hull i føttene for sytten år siden til fjells og lot ham være der alene.
De neste sytten årene, det vil si årene til ekteskapet til Oedipus og Jokasga, fløy forbi som et lykkelig øyeblikk. De kongelige ektefellene fra Theban hadde fire barn, ingenting bortskjemte deres eksistens. Men etter en spøkelsesfull lykkeutbrudd brøt ut. Himmelen brakte en pestepidemi mot byen, slik at kongen skulle oppdage den sanne sorgen og forstå at det bare var et leketøy i hendene på hensynsløse guder. Oedipus får vite at faren, konge av Korint, døde av alderdom. Denne nyheten er delvis til og med behagelig for Oedipus, da den gir ham håp om at han klarte å unnslippe skjebnen som var spådd av orakelet. Oedipus mor, Merope, lever fortsatt, men hennes avanserte alder er ifølge Oedipus et pålitelig forsvar mot implementeringen av den andre delen av prediksjonen. Budbæreren, som brakte nyheten om kongens død, forteller imidlertid Oedipus at han er den avdøde sønnen. For mange år siden fant en hyrde, som var far til en messenger, babyen Oedipus på fjellet og bar til palasset.
Oedipus drepte ikke kong Korint, men han minner om at han på en eller annen måte forårsaket døden til en mann som han møtte i krysset mellom veier fra Delphi og fra Davlia. Akkurat i det øyeblikket innser Jocasta at det var Oedipus som drepte Lai, hans virkelige far, og innser at spådommen var fullstendig. I hellig terror forlater hun Oedipus, og snakker med messenger, Tiresias og Creon, broren til Jocasta, og begår selvmord ved å henge på sitt eget skjerf. Oedipus, som husket anerkjennelsen av Jocasta for sytten år siden, er overbevist om at han er sønn av Lai og tjeneren til Jocasta. Når han legger merke til sin kones forsvinning, går han etter henne, men kommer tilbake i redsel og melder om kona. Øynene åpnes gradvis, han forstår at Jokasta både er en sønn og en ektemann, og pesten som falt på Theben er en straff for byen fordi den største synderen fant tilflukt i den. Pesten kalles for å varme opp atmosfæren, slik at det endelig bryter ut tordenvær fra århundrets dyp. Oedipus reiser seg fortvilet til kamrene sine.
Etter en stund kommer ropet til Antigone, en av Oedipus døtre, derfra. Hun kaller alle de tilstedeværende ovenpå: Antigone fant liket av moren hennes, og ved siden av ham - hennes far, som stakk ut øynene hans med den gylne brosjen av Jocasta. Alt rundt er dekket av blod. Creon kan ikke forstå hvorfor Oedipus gjorde nettopp det: han mener at det ville være bedre å følge eksemplet på Jocasta. Tiresias er tilbøyelig til å tro at dette er årsaken til Oedipus sin stolthet: han var den lykkeligste av dødelige, nå foretrekker han å bli den mest elendige av dem.
På scenen er det et spøkelse av Jocasta, kledd i helt hvitt. Bare den blinde Oedipus og de nesten blinde Tyrias er i stand til å se ham. Nå vises Jocasta foran Oedipus bare som sin mor. Hun trøster sønnen sin, og fremover beskytter mot alle farer, fører han bort etter seg selv. Sammen med Oedipus drar Antigone også, uten å ville skille seg med faren. Alle tre forlater palasset og forlater byen.